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故事设定在北达科他州的恶魔之门小镇，一个女人和她的儿子失踪了，FBI与当地的警长联手探寻真相，这起谜一样的失踪案似乎与女人的丈夫有关。。故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，并重新相遇化身为人类版本的小马朋友们……。