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成濑顺（芳根京子饰）曾经拥有一个幸福的家庭，然而因为她无心的一句话，爸爸妈妈离了婚。受到了巨大的打击，成濑顺从此将自己的内心紧紧的封闭了起来，再也不愿意和任何人说任何一句话。从小到大，成濑顺在班级里都属于异类，在升上了高中后，她意外的被班主任任命成为“地域沟通交流会”的实行委员。一个无法说出话语的孩子，要怎样担负这项重任呢？ 和成濑顺一起被任命的，还有因为身体受伤而放弃了甲子园梦想的棒球部主将田崎大树、虽然活泼可爱但却总是受到感情问题困扰的拉拉队员仁藤菜月以及对生活毫无期待的废柴少年坂上拓实。。曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？。